Nematodo agallador (Meloidogyne): diagnóstico, muestreo y manejo integrado

Los nematodos agalladores o del nudo de la raíz (Meloidogyne spp.) son gusanos microscópicos que se alimentan dentro de las raíces. De más de 90 especies, M. incognita, M. javanica, M. arenaria y M. hapla son las más difundidas en tomate, con las mayores pérdidas en regiones cálidas con suelos arenosos [1]. M. incognita y M. javanica tienen más de 1 000 especies de plantas hospedantes conocidas [1]. En Florida son la principal plaga nematológica del tomate, el pimiento, la berenjena y las cucurbitáceas, incluido el pepino [2][3].

1. Cómo reconocerlo

Las agallas son engrosamientos del propio tejido de la raíz, por lo general pequeños pero de hasta unos 2.5 cm. Al abrir una agalla, con lupa a veces se ven las hembras como perlitas blancas en forma de pera [4]; las masas de huevos en la superficie de la agalla se ven a simple vista [1]. M. hapla suele causar agallas pequeñas; las demás especies principales, incluida M. enterolobii, causan agallas grandes e irregulares que pueden pudrirse cuando entran patógenos secundarios [1].

Confusiones frecuentes: los nódulos fijadores de nitrógeno de las leguminosas se desprenden al frotarlos; las agallas no [5]. En América Latina, el falso nematodo agallador, Nacobbus aberrans, forma agallas en raíces de tomate, pimiento y frijol dispuestas como cuentas de rosario, no fusionadas como en una infestación fuerte de Meloidogyne [6]. Haga identificar la especie: las variedades resistentes y las rotaciones funcionan solo contra algunas especies [3][4].

2. Síntomas

En la parte aérea, el enanismo, el amarillamiento, la marchitez en las horas de calor aunque el suelo esté húmedo, la mala respuesta a la fertilización y los frutos deformes se confunden fácilmente con deficiencias de nutrientes o de agua, goteros tapados o enfermedades de la raíz [2][4][5]. El daño aparece en manchones irregulares, a menudo en suelos arenosos [4]. Junto con la marchitez por Fusarium, las plantas de tomate pueden morir antes de tiempo [2]; el pepino y la sandía suelen sufrir más daño que el zapallo [3].

3. Ciclo de vida

La mayoría de las especies se reproduce sin apareamiento y, en climas cálidos, se mantiene activa todo el año en suelo húmedo [1]. Con el suelo por debajo de unos 18 °C (64 °F), la mayoría de los nematodos no logra penetrar las raíces [5].

4. Monitoreo y momento de actuar

Revise raíces. A mitad del ciclo, arranque y lave las raíces de algunas plantas débiles, o antes si se marchitan; las agallas pueden aparecer un mes después de plantar. Incluya las zonas más arenosas. En lotes en descanso, las agallas en malezas solanáceas como la hierba mora indican que un tomate susceptible se infectaría [4].

Muestree el suelo antes de plantar. Para lotes de tomate en California, UC IPM recomienda bloques de no más de unas 4 ha (10 acres) y al menos 20 submuestras por bloque de suelo húmedo, hasta al menos 45 cm (18 pulgadas) de profundidad, con raíces; mantenga las muestras frescas (10 a 16 °C), sin congelarlas, y envíelas de inmediato. El resultado tarda unas dos semanas [4]. El protocolo de Embrapa para tomate en Brasil toma 15 a 20 submuestras por hectárea en zigzag, a 20 a 30 cm, y envía 400 a 500 g de suelo con 200 a 300 g de raíces [1]. Envíe siempre raíces junto con el suelo [2].

Los umbrales son regionales. Para tomate de industria en suelos franco arenosos del valle de San Joaquín, California, UC IPM asocia 200 juveniles por kilogramo en muestras de primavera con cerca del 88 % del rendimiento normal, y aclara que no hay una fórmula para otras zonas [4]. Sin laboratorio, plántulas de melón en macetas con suelo húmedo del lote, a unos 27 °C, muestran agallas en unas tres semanas si hay nematodos agalladores [5].

5. Prevención: higiene, resistencia, rotación y tratamiento del suelo

Higiene. Use plántulas libres de nematodos, limpie la tierra de la maquinaria, limite el escurrimiento de agua, controle las malezas y retire las raíces con agallas después de la cosecha [1][2][4]. En invernaderos, la FAO recomienda retirar todas las raíces del cultivo anterior y lavar las herramientas que pasan de un invernadero a otro [8].

Variedades resistentes. El gen Mi del tomate, hallado en la década de 1940 en Solanum peruvianum, protege contra M. incognita, M. javanica y M. arenaria, pero no contra M. hapla ni M. enterolobii [4][9]. Pierde eficacia con el suelo caliente: las agallas aumentan por encima de unos 28 °C y se ha informado pérdida total a 32 °C o más (Embrapa indica más de 30 °C), aunque la resistencia se recuperó tras un pico breve de calor [1][10]. Las poblaciones de M. incognita que rompen la resistencia, extendidas en California, se ven favorecidas por el cultivo continuo de variedades resistentes, y entonces es probable que falle cualquier tomate resistente en ese lote [4][9]. En pimiento, los genes N y Me cubren las mismas tres especies [2].

Injerto. Los portainjertos de tomate suelen incluir resistencia al nematodo agallador, pero sus características varían, así que pruebe cada combinación nueva a pequeña escala [8]. En Brasil, portainjertos comerciales de tomate resistentes a las tres especies principales resultaron todos susceptibles a M. enterolobii [1]. La berenjena puede injertarse sobre el resistente Solanum torvum [2]. No hay variedades comerciales de cucurbitáceas resistentes al nematodo agallador [3], y la FAO indica sus portainjertos de cucurbitáceas, incluida la calabaza de hoja de higo para pepino, por su resistencia a Fusarium y otras enfermedades, no a nematodos agalladores [8].

La rotación y los cultivos de cobertura deben elegirse según la especie. Las brasicáceas suelen ser malos hospedantes; la mayoría de las poblaciones de M. javanica no infecta el pimiento; la crotalaria (Crotalaria juncea) y el sorgo sudán son malos hospedantes y liberan compuestos nematicidas al incorporarse; el caupí es buen hospedante de M. arenaria, M. enterolobii y M. javanica [2]. En California, la rotación con variedades resistentes y cultivos no hospedantes es tan eficaz como la fumigación [4].

Tratamiento del suelo entre cultivos. La solarización, con plástico transparente sobre suelo húmedo durante cuatro a seis semanas en la época más cálida, reduce Meloidogyne sobre todo en las capas superiores y, bien aplicada, disminuye mucho el uso de fumigantes [2][5][8]. El vapor a 70 °C durante media hora controla los nematodos, aunque en suelos arenosos y francos quizá solo las capas superiores alcancen esa temperatura [8]. En ensayos citados por Embrapa, un barbecho húmedo y sin malezas redujo las poblaciones más del 75 % en dos meses [1][2]. Si todo esto falla en un invernadero, la FAO recomienda pasar al cultivo sin suelo [8].

6. Resistencia: qué está documentado

La resistencia de los nematodos a los nematicidas es otra cuestión. El IRAC, Comité de Acción contra la Resistencia a Insecticidas, señala que no hay casos comprobados de resistencia que haya hecho fallar nematicidas comerciales en campo; solo se han informado cambios en laboratorio, y el IRAC considera la resistencia en campo no confirmada, teóricamente improbable y de bajo riesgo [11].

Lo que sí está documentado es la biodegradación microbiana acelerada: el uso repetido de un mismo nematicida químico en el mismo suelo multiplica los microorganismos que lo degradan, de modo que llega menos producto a los nematodos [11]. Suele ser específica de cada clase química, y el riesgo es mayor en cultivos con varias aplicaciones por temporada, como hortalizas y banano [12].

7. Grupos de nematicidas y rotación

El IRAC clasifica los nematicidas selectivos aparte de los insecticidas [13], en grupos N-1 a N-4 y grupos sin número de modo de acción desconocido [14]. Su guía: cuando se necesitan varias aplicaciones en un ciclo de cultivo, o en el mismo lote durante varios ciclos, rote modos de acción; rote clases químicas o aplique con menos frecuencia para frenar la biodegradación; y base las rotaciones en los grupos numerados [11]. El IRAC de Sudáfrica añade: no trate generaciones consecutivas con el mismo modo de acción, nunca reduzca la dosis y, en mezclas, aplique cada ingrediente activo a su dosis registrada [7]. No encontramos reglas específicas para nematicidas sobre ventanas de tratamiento ni sobre el número de aplicaciones por grupo, por lo que aquí no se proponen.

La tabla describe los grupos del IRAC y cómo las fuentes citadas mencionan algunos productos. No es una lista de usos registrados. Qué productos pueden usarse, en qué cultivos y a qué dosis lo determinan el registro de cada país y la etiqueta del producto.

La abamectina tiene propiedades insecticidas y nematicidas [7]. Como tratamiento de semillas de algodón redujo la penetración de M. incognita en las raíces, pero la protección se perdió a medida que crecía la raíz principal, porque poca abamectina pasó de la cubierta de la semilla a las raíces [17][18].

8. Opciones biológicas en el mismo programa

Los nematicidas biológicos están en los grupos sin número del IRAC para bacterias (N-UNB), hongos (N-UNF) y productos botánicos (N-UNE) [14]. La FAO considera a los hongos nematófagos los agentes biológicos más prometedores [8].

Purpureocillium lilacinum, antes Paecilomyces lilacinus, es un hongo del suelo que parasita huevos de nematodos y se usa ampliamente en preparados comerciales [19][20]. Penetró huevos de M. incognita, redujo la eclosión y la supervivencia de juveniles, y redujo las agallas en berenjena en macetas [19]. Los resultados varían: cepas de hongos parásitos de huevos redujeron la eclosión de M. enterolobii entre 13 y 84 % en laboratorio, y en macetas el efecto disminuyó al aumentar la densidad de nematodos; por eso las revisiones los ven como un componente del manejo integrado cuando la presión es baja [21].

Bacillus nematocida B16, una bacteria aislada del suelo, atrajo al nematodo modelo Caenorhabditis elegans con compuestos volátiles y, una vez ingerida, lo mató con proteasas que atacan el intestino [22].

Huasheng tiene dos productos biológicos en desarrollo. Nemia™ usa P. lilacinum PL11, una cepa de terceros cuyo alcance documentado es Meloidogyne spp. en tomate, pimiento y pepino en cultivo protegido, con eficacia parcial y variable. Nemia B16™ usa B. nematocida B16, una cepa nacional de China cuyo alcance documentado en ese país son los nematodos agalladores en tomate. Ninguno de los dos se suministra todavía.

9. Notas regionales

América Latina

En Brasil, donde predominan M. incognita y M. javanica, la mayoría de los cultivares de tomate lleva el gen Mi, pero algunas especies y razas lo rompen; M. enterolobii, ya presente en casi todo el país, daña tomates y pimientos resistentes a otras especies, y en 2014 Embrapa informó que en Brasil no había portainjertos ni cultivares de solanáceas resistentes a ella. Embrapa deja el control químico como último recurso entre las medidas integradas; los registros se consultan en AGROFIT [1]. En Corrientes, Argentina, cultivares de tomate de invernadero con el gen Mi no mostraron agallas ni masas de huevos frente a una población local de M. incognita [24]. En México se han informado pérdidas promedio de 55 % en tomate por Nacobbus aberrans, y las enmiendas orgánicas, el hongo Pochonia chlamydosporia y la biofumigación han sido muy eficaces en tomate de invernadero [6].

China

En hortalizas de invernadero de Shaanxi se detectaron M. incognita, M. javanica, M. arenaria y M. hapla, con predominio de M. incognita [23]. La lista china de plaguicidas prohibidos y restringidos prohíbe el bromuro de metilo salvo para fumigación cuarentenaria, y prohíbe el fenamifos, el cadusafos y el terbufos; el aldicarb, el etoprofos, el carbofurano y el forato no pueden usarse en hortalizas, melones y frutas, té, hongos comestibles ni plantas medicinales [15]. El Instituto para el Control de Agroquímicos (ICAMA) publica los productos registrados.

Otras regiones

En Florida, los nematicidas químicos requieren licencia de aplicador, con una licencia aparte para fumigantes [2]. Para los invernaderos mediterráneos, la FAO promueve la solarización y el injerto [8]. En Sudáfrica, la etiqueta muestra el grupo del nematicida, por ejemplo GROUP N2 NEMATICIDE [7].

10. Una secuencia práctica

• Muestree suelo y raíces antes de plantar y haga identificar la especie.
• Después de cada cultivo, arranque raíces, marque en un plano las zonas con agallas y retire las raíces infestadas.
• Elija variedades o portainjertos resistentes a la especie presente; no dependa del gen Mi con el suelo muy caliente.
• Use plántulas y herramientas limpias, y controle las malezas durante y después del cultivo.
• Rote con cultivos malos hospedantes o no hospedantes y trate el suelo entre cultivos cuando sea posible.
• Si necesita un nematicida, use un producto registrado localmente, anote su grupo IRAC y rote grupos en el mismo lote.
• Incorpore productos biológicos, sobre todo con baja presión de nematodos, y siga la etiqueta local en cultivo, dosis e intervalo.

Preguntas frecuentes